Sprandels, évolution neutre et «psychologie évolutionniste»

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Récemment  Xochipilli a rédigé un très intéressant billet critiquant une brève sur des chercheurs qui auraient mis en avant que les hommes préfèrent les femmes qui leur ressemblent physiquement. Ce qui a agacé Xochipilli (et qui m'agace aussi) dans cette brève est que pour les résultats de l'étude mentionnée [1] la journaliste (mais aussi les auteurs de l'étude en question), semble privilégier une hypothèse adaptationniste, c'est-à-dire ici l'idée selon laquelle il y aurait un avantage adaptatif dans le fait de privilégier des femmes qui nous serait physiquement (et génétiquement) proche! Les auteurs de l'étude affirment par exemple que cette préférence des hommes pour des femmes qui leur ressemblent serait un moyen d'éviter la dépression hybride avec donc en toile de fond l'idée que les individus issus de parents génétiquement plus dissemblables aurait un Fitness (c'est-à-dire une «valeur sélective») moindre par-apport aux individus issus de parents génétiquement plus proches! Chose d'ici purement spéculative (la dépression hybride étant très contextuelle et donc à l'inverse dans d'autres contextes particuliers le mélange entre individus génétiquement très distincts peut s'avérer bénéfique) et dont on se demande à quoi cela correspond concrètement! Ainsi a-t-on réellement des preuves solides voulant que le fitness d'une personne est inversement proportionnel à la divergence génétique de ces deux parents? À ma connaissance non! Et plus généralement que dire des populations (comme celles du Brésil) issues du mélange de populations ayant des caractéristiques physiques sensiblement différentes? En ajoutant qu'en remontant suffisamment loin dans l'Histoire de l'Humanité ce genre d'exogamie à grande échelle se retrouve dans toutes les populations humaines!

 Qui se ressemble s'assemble.....ou pas!

Il est clair que chercher une raison adaptative à cette plus grande ressemblance des individus en couple que ne le sont deux individus pris au hasard (en moyenne car les exceptions sont nombreuses) dans la population, demeure du registre de la spéculation pure. Et ce qui a agacé Xochipilli et moi-même, c'est aussi que les dites spéculations renvoient à une vision pour le moins caricaturale de l'évolution, à savoir toujours chercher une raison adaptative à toute caractéristique qu'elle soit morphologique et comportementale, chose qu'a justement critiqué à juste titre Xochipilli. Cependant c'est là qu'un autre membre du C@fé des Sciences, Homo Fabulus, est intervenu car s'est senti lui-même agacé par cette critique de l'adaptationnisme. Un des reproches qu'Homo Fabulus formule contre nous autres les «Gouldiens», c'est que nous nous priverions «de la seule théorie que la science possède pour expliquer la fonctionnalité en biologie»! Bien évidemment je comprend ce qui a pu à priori agacé Homo Fabulus. Cependant je pense qu'il y a eu quiproquos car ni Xochipilli ni moi-même, ne rejetons toute explication adaptative à la fonctionnalité. Le problème étant plutôt que (1) rien ne permet d'affirmer que les résultats de l'étude précédemment mentionnée reflète réellement une «disposition fonctionnelle et/ou adaptative de l'esprit» et que (2) si la sélection naturelle a bien évidemment une grande importance dans l'évolution de la fonctionnalité d'autres facteurs et processus ont également une importance tout aussi majeure dans l'évolution de la dite fonctionnalité! Et pour mieux comprendre tout cela je reviens sur certains des propos qu'avait exprimé d'Homo Fabulus ici en expliquant plus en détail les points que je mentionnes ci-dessus.

«La pléiotropie, les contraintes phylogénétiques, développementales ou simplement physiques, le hasard, tout ça n’a aucune raison de produire de la fonctionnalité (des organismes adaptés à leur environnement). Ca peut arriver mais la proba est extrêmement faible.» Homo Fabulus

Je pense que le passage important des présents propos d’Homo fabulus est «n’a aucune raison de produire de la fonctionnalité» (si jamais Homo Fabulus me corrigera sur ce point), cela faisant référence au caractère non-adaptatif (tout du moins pas toujours) des contraintes, de la pléiotropie et du «hasard» (faisant probablement et notamment référence au caractère aléatoire des mutations et de la dérive génétique). Or j’ai un petit problème avec cette assertion, car en réalité ces différents points (pléiotropie, contraintes et hasard) ont une très grande importance dans l’évolution des adaptations.

J’avais déjà eu l’occasion de discuter en partie de cela dans ce précédent message. Mais donc pour résumer ce dernier l’accumulation de mutations neutres, voir même faiblement délétères, peuvent déterminer des contraintes empêchant certaines innovations et adaptation mais aussi à l’inverse ouvrir la voie à de futures adaptations! C’est notamment ce qu’avait pu mettre en avant le généticien Michael Lynch [2] [3] , de l'expérience de Lenski [4] mais qui a également reçu l’appui du biologiste Joseph W. Thornton avec en toile de fond l’épistasie [5]. Épistasie qui semble avoir une très grande importance dans l'évolution de nouvelles fonctions! [6]

Parfois l'apparition de nouvelles fonctions à partir d’une séquence d’ADN fonctionnelle (ou non-fonctionnel) demande parfois que plusieurs modifications génétiques (mutations) aient lieu. Ainsi parfois l’apparition d’une nouvelle fonction nécessiterait que plusieurs mutations se produisent sur une séquence d’ADN donné (ou même sur des régions du génome relativement éloigné) ce qui est en soit un événement très improbable statistiquement parlant. Or individuellement les mutations sont donc soient neutre, voir même parfois faiblement délétères, dès lors comment aboutir au maintient de plusieurs mutations neutres et/ou faiblement délétères au sein des populations? Simple par simple dérive génétique!Ainsi les diverses variations neutres et/ou faiblement délétères qui persistent au sein des populations peuvent un jour s'avérer entrer en jeu dans l'élaboration de nouvelles fonctions adaptatives. Ainsi l'évolution neutre aurait un rôle prépondérant dans l'évolution de nouvelles adaptations.

Et pour enfoncer le clou le même Joseph W. Thornton a montré que l’évolution neutre, via le maintient (voir la fixation) de «mutations dégénératives», peut mener à l’apparition de structures complexes et même «irréductiblement complexes» (eh oui l’évolution neutre participant à la «complexité irréductible» prenez-ça dans les dents amis créationnistes) [7] or si comme nous le montre la précédente étude mentionnée ici la complexité peut s'accroître sans évolution de nouvelles fonctionnalités on imagine aisément les contraintes structurales que peuvent représenter et/ou imposer pareils structures notamment en matière d’irréversibilité et/ou d'évolution de nouvelles adaptations et/ou fonctions!

Bref l’évolution neutre n’a aucune raison (entendez par-là «raison adaptative») de produire de la fonctionnalité et pourtant il semble qu’elle ait pourtant une très grande importance dans l’apparition ou non de diverses contraintes et adaptations donc dans l'apparition ou non de nouvelles fonctions (même si bien sûr la sélection naturelle entre en jeu à un moment ou à un autre)! Eh oui la probabilité de voir une mutation neutre perdurer sur le long terme et/ou se fixer est extrêmement faible. Et pourtant sur le nombre très important de mutations neutres apparaissant à chaque génération un nombre important parviennent à perdurer voir même pour certaines à se fixer et certaines ne seront donc pas sans conséquences pour l’avenir «adaptatif» et donc évolutif d’une espèce ou tout du moins d’une population. De la même manière chaque espèce avec la combinaison de caractères et d’adaptation qui la caractérisent, avait des chances extrêmement faibles d’apparaître. Le fait que l’évolution neutre puisse avoir une telle importance dans l’adaptation et dans l’évolution à long terme renforce par ailleurs l’idée que l’évolution est extrêmement contingente!

Bref l’évolution neutre a une importance souvent méconnue du grand public!

«Pour Gould, la question de savoir si un trait a été sélectionné en premier lieu pour tel ou tel avantage adaptatif ne me paraît pas très intéressante. Pour moi le plus intéressant c’est de montrer qu’un trait procure un avantage adaptatif, après qu’il ait été secondaire ou pas c’est un autre problème.» Homo Fabulus

En tant que passionné de biologie de l’évolution je ne comprends pas comment on peut ne pas trouver cela intéressant! Car bien évidemment c’est intéressant de savoir si un trait représente oui ou non un avantage adaptatif, mais il est tout aussi intéressant de savoir si ce trait à réellement été initialement sélectionné pour le rôle qui est le sien aujourd’hui. Souvenons-nous des intéressante théories concernant l’évolution des ailes des oiseaux. Il n’est quand même pas inintéressant de se demander si les longues et complexes plumes des avant-bras de certains dinosaures non-aviens avaient des fonctions tout autres que le vol plané!

Mais en bon Gouldien je vais aller plus loin en revenant sur un très intéressant concept de Stephen Jay Gould à savoir les «Sprandels», ce concept nous permettra même d’amener quelques pistes de réflexions en matière de psychologie évolutionniste! En effet selon SJ. Gould l’apparition puis la fixation de caractéristiques adaptatives peut mener à l’apparition et la fixation de caractéristiques parfaitement non-adaptatives, caractéristiques qu’il nomme des «sprandels». [8] [9] Qu’est-ce qu’un sprandel? Le terme «sprandel» est difficile à traduire, mais si l’on reprend la métaphore Gouldienne il faut comprendre «Écoinçons». L’écoinçon n’a pas de «raison d’être» en tant que volonté de l’architecte mais il est une contrainte ou une résultant architecturale inévitable de la décision de concevoir un dôme ou un voûte (voir le schéma ci-dessous).

Dôme et voûte avec leurs écoinçons (Sprandels) en gris. Les écoinçons ne sont pas un but architecturale en soit mais une contrainte ou une conséquence architecturale s’imposant de facto lors de l’élaboration de pareils dômes et/ou voûte. Les écoinçons étant ensuite souvent exploités par les artistes pour y sculptés et/ou peindre divers motifs décoratifs.

Or la même chose existe en biologie, c’est-à-dire qu’un trait adaptatif peut imposer l’apparition de facto d’un autre trait non-adaptatif mais dont l’individu porteur s’accommode plus ou moins bien voir même dans certains cas l’exploite à son avantage. Bien pour mieux le comprendre venons-en tout de suite aux exemples!

Les douleureux sprandels des hyènes femelles

C’est là un exemple qu’avait déjà développé par Xochipilli dans ce présent billet. Xochipilli explique en détails en quoi le clitoris hypertrophié (péniforme) des hyène femelles constitue un handicap car rendant les accouchements des hyène extrêmement douloureux avec qui plus un fort taux de mortalité. Xochipilli revenant ensuite sur une explication purement darwinienne selon laquelle le clitoris surdimensionner des hyène aurait été positivement sélectionnés car étant utilisé par les hyène dans le cadre d'un rituel de rencontre entre membres de clans différents (où sauf erreurs les hyènes se lécheraient alors le clitoris). Bien évidemment Xochipilli souligne le caractère peu convaincant de ces explication adaptationniste notamment en citant Stephen Jay Gould lui-même:

«On peut envisager un autre scénario, beaucoup plus vraisemblable à mon sens. Je ne doute pas que la particularité fondamentale de l’organisation sociale chez les hyènes –grande taille et dominance des femelles- soit une adaptation à quelque chose. Le moyen le plus aisé de parvenir à une telle adaptation serait une augmentation marquée de la production d’hormones androgènes par les femelles [avec] des conséquences automatiques –parmi celles-ci, un clitoris péniforme et un faux scrotum. Une fois que ces effets sont là, ils peuvent acquérir, par évolution, une utilité comme pour le rituel de rencontre. Mais leur utilité actuelle ne doit pas sous-entendre qu’ils ont été directement mis en place par la sélection naturelle dans le but qu’ils remplissent à présent.» Stephen Jay Gould

Donc cette masculinisation à l’extrême des organes génitaux des hyènes femelles avec toutes les conséquences néfastes que cela entraîne en matière d’accouchement, ne serait nullement une adaptation mais la conséquence «structurale» d’une adaptation autre (par exemple une plus grande agressivité), donc un véritable sprandel! Certes Xochipilli cite une étude qui remettrait en question cette explication Gouldienne car le clitoris surdimensionné des hyènes ne serait pas le simple fait des hormones androgènes [10]. Cependant hormis le fait que le rôle des hormones androgènes ne soient pas totalement rejeté, les facteurs génétiques et développementaux à l'origine de la masculinisation des organes génitaux des hyène femelles sont passablement complexes [11] et pas forcément incompatibles avec l'existence de facteurs communs pour l'agressivité et la virilisation des organes génitaux féminins des hyènes. Et d'ailleurs certains résultats concordent au moins en partie avec l'explication Gouldienne. [12]. Il faut dire que quelque soit l'explications exacte du Clitoris surdimensionné des hyènes, celui-ci demeure donc indiscutablement un fardeau lors de l'accouchement. Mais donc ce clitoris malgré l'inconvénient évident qu'il représente aurait donc été «détourné» par les hyènes utilisant donc ce clitoris péniforme pour leurs «rituels de rencontre» c'est ce que Stephen Jay Gould appellerait lui-même une exaptation.

Et tant qu'on y est voici un autre exemple d'exaptation

L'exemple de la hyène ci-dessus est intéressant car la fonctionnalité du clitoris surdimensionné de la hyène dans le cadre de «rituels de rencontre», ne signifie donc pas forcément que le clitoris surdimensionné a été sélectionné à cet effet, ni même qu'il a été sélectionné pour une autre raison. Ce clitoris péniforme ne serait donc probablement qu'une conséquence structurale sans valeur adaptative, et la fonction qu'a trouvé la hyène à ce clitoris n'est pas en soit le fruit de la sélection naturelle mais souligne parfaitement ce qu'a souligné Xochipilli dans sa réponse à Homo Fabulus à savoir que: «l’individu fait une utilisation optimale de ce qu’il reçoit comme phénotype», ou simplement que l'individu fait au mieux avec ce qu'il reçoit comme phénotype!

Pléiotropie et sprandels

La pléiotropie désigne grosso modo le fait qu’un même gène peut avoir un impact sur des multiples traits, traits qui n’ont pas forcément de rapport direct les uns avec les autres. Par exemple un gène affectant l’agressivité aurait également un impact dans le développement des dents de sagesse, et une mutation affectant ce gène pourrait affecter ces deux traits (agressivité et dent de sagesse) simultanément. Dès lors on imagine très bien l’importance que pourrait avoir la pléiotropie dans l’évolution des organismes à ce titre mentionnons par exemple l’expérience des Renards de Bieliaiev. [13]

Sans détaillé l’expérience ici retenons simplement que celle-ci visait à sélectionné chez des Renards de l’espèce Vulpes vulpes (ici en partant d'une population de Vulpes vulpes au pelage argenté), des caractéristiques comportementale propices à l’apprivoisement. Bref les éleveurs participant à l’expérience favorisaient les individus les moins farouches et les moins agressifs de manière à obtenir une variante domestique similaire à ce que les hommes ont obtenu avec les loups à savoir les chiens.

 Renard issu de l'expérience de Bieliaiev, notez sa queue enroulée.

Or surprise l’expérience a abouti avec cependant des résultats supplémentaire, puisque nous seulement les chercheurs parvinrent à obtenir des Renard plus dociles mais en plus ceux-ci avait acquis des caractéristiques morphologiques nouvelles, notamment des pelages de couleurs différentes ainsi qu’une queue se dressant vers le haut voir même s’enroulant, des oreilles tombantes etc, etc….. Bref il semblerait que les caractéristiques génétiques favorisant un comportement plus propice à la domestication ait également un impact sur des caractéristiques morphologiques. Et chose surprenante certaines de ces dernières se retrouvent également chez les chiens.

Ainsi les résultats de cette expériences (comme d’autres études avec d’autres organismes) nous enseignent que certaines caractéristiques phénotypiques ont pu se fixer non pas parce qu’elles représentaient des adaptations en tant que telles mais simplement parce qu’elles étaient «liés génétiquement» par pléiotropie à d’autres caractéristiques phénotypique qui elles ont réellement été positivement sélectionnées. Bien évidemment l’importance relative de la pléiotropie dans l’évolution reste sujette à discussion [14] [15], mais celle-ci est donc une réalité qui ne peut être négligée.

Les tétons masculins comme sprandels!

Mais à quoi peuvent-ils bien servir?

Eh ben oui, à quoi peuvent bien servir les tétons chez la gente masculine. Chez les femmes la fonction adaptative des tétons est évidente, l’allaitement. Mais pourquoi diable les hommes ont eux aussi des tétons? On pourrait s’en passer non? Tout comme on se passe bien d’ovaires et d’utérus! Mais non rien à faire les tétons persistent chez les mâles! Certes on pourrait toujours trouver une lointaine raison adaptative pour les tétons. Ou alors mentionner la sélection sexuelles (les femmes trouveraient les tétons masculin attirant) mais bof pas terrible comme explications non?!

Il existe cependant probablement une raison plus simple à cela: Les hommes ont des tétons parce que les femmes en ont besoin!

Hein quoi?!

C’est assez simple à comprendre, les tétons sont clairement adaptatifs pour les femmes et donc pour la pérennité de l’espèce (allaitement oblige), mais les divers gènes, mécanismes et contraintes développementaux permettant l’élaboration des tétons féminins se retrouve également chez les fœtus et individus de sexe masculin. La différenciation génétique XX et XY ne change rien quant au fait qu’un embryon puis un fœtus masculin va se retrouver avec des facteurs génétiques et contraintes développementales aboutissant à l’élaboration de tétons. Et donc les hommes se retrouveront inéluctablement avec des tétons car les contraintes génétiques et développementales font qu’à l’inverse de l’utérus, il ne peut y avoir de mâles sans tétons à partir du moment que les femelles en ont également!

Des sprandels psychologiques?

Eh oui si les caractéristiques morphologiques ne sont pas toutes des adaptations mais des sprandels pourquoi n’en serait-il pas de même pour notre psyché et donc une part non-négligeable de nos comportements? Et comme nous discutons biologie de l’évolution, ne nous arrêtons pas à l’espèce humaine mais intéressons-nous aux plus proches cousins de cette dernière, à savoir les chimpanzés. Nous le savons les chimpanzés sont nos plus proches cousins et ont des caractéristiques comportementales similaires à celles des êtres humains, y compris donc des émotions similaires aux nôtres. Or l’histoire tragique d’une maman chimpanzé et de son petit nous rappelle à quel point ces animaux sont similaires à nous-mêmes. En effet une maman chimpanzé nommé Jire par les observateurs, a continué à porter le corps de son fils Jokro décédé durant les 27 jours qui ont suivis la mort de ce dernier! [16]

Femelle chimpanzé portant sur son dos le cadavre en décomposition de son petit mort depuis déjà plusieurs semaines. Ce comportement n'a en soit rien d'adaptatif pas plus que la détresse et le chagrin que manifeste cette femelle chimpanzé. Ce comportement est avant tout la «conséquence» d'aptitude cognitives apparues et/ou sélectionnée pour d'autres raisons que celle que manifeste ici cette femelle chimpanzé.

La femelle chimpanzé est réellement affecté au niveau émotionnel par la mort de son petit, si bien que même mort elle refuse de s’en séparer. Le fait que cette femelle chimpanzé a réellement de la peine au sens humain que l’on accorde à ce dernier mot.

D’un point de vu sélectif la peine et le comportement dont témoigne cette femelle chimpanzé n’est cependant nullement optimal évolutivement parlant. Le plus optimal aurait été d’abandonner son petit dès sa mort (voir même avant quand il était mourant) puis si possible déjà aller courtiser des mâles en vue d’avoir un nouvel enfant ou tout du moins s’occuper avant tout d’elle-même au lieu de perdre son temps et son énergie à porter la dépouille de son défunt rejeton.

Seulement voilà l’attachement de la femelle chimpanzé pour son petit à une conséquence inattendue, à savoir un détresse et/ou tristesse et/ou refus vis-à-vis à la mort de son enfant et là nous avons ce qui s’apparente à un «Sprandel» c’est-à-dire une «extension» comportementale et/ou psychique non-adaptative. Et voilà comment des caractéristiques comportementales bien humaines peuvent s’expliquer évolutivement avec correspondance phylogénétique chez nos plus proches cousins, sans que l’on doive chercher des «raisons adaptatives» à ces caractéristiques à proprement parler!

Et la dérive génétique dans tout ça?

C’est une bonne question, notre psyché étant également affecté (même de manière «non-linéaire» et complexe) par notre génome, alors quelle rôle aux changements aléatoires de fréquences alléliques affectant certains comportements et/ou prédispositions comportementales? Pour entrevoir cela faisons un petit détour «adaptationniste» autour d’une célèbre pathologie de l’esprit à savoir la dépression.

En effet certains scientifiques avaient proposé une hypothèse selon laquelle la dépression aurait une origine adaptative avec grosso modo l’idée selon laquelle la dépression permettrait de prendre de meilleures décisions. [17] Le tout en s’appuyant notamment sur le fait que la dépression serait favorisé par certaines particularités génétiques (allèles prédisposant à des états dépressifs sans toutefois obligatoirement débouché sur des dépressions l’environnement a aussi son mot à dire de plus en soulignant les débats et incertitudes autour de la question de pareils allèles prédisposant à la dépression). Or bien évidemment cette explication est purement spéculative et a même été contesté par le biologiste Jerry Coyne (que l’on ne peut pourtant pas qualifier de Gouldien) et cela pour d’excellentes raisons!

La dépression? Darwin pôwaaaaaaaaa!!!!!

Mais alors si la dépression n’est pas adaptative pourquoi persiste-t-elle à des fréquences non-négligeables au sein des populations? Pourquoi de possibles prédispositions génétiques à la dépression auraient persisté au cours de notre évolution? La réponse à ces dernières questions est probablement plus simple qu’il n’y paraît, la dépression comme beaucoup d’autres caractéristiques non-adaptatives voir même modérément délétères, persiste parce que souvent les individus parviennent à s’accommoder et/ou à surmonter ce fardeau psychologique!

Ainsi les allèles qui favoriseraient et/ou prédisposeraient à la dépression ne se seraient pas forcément répandues pour des raisons adaptatives et ne persisteraient pas au sein des populations humaines actuelles parce qu’adaptatives, elles persisteraient simplement parce que malgré leurs effets faiblement délétères, les individus parviennent néanmoins «à s’en accommoder» et donc la variation non-avantageuse persiste voir même caractérise une part non-négligeable de l’humanité sans qu’elle n’ait cependant la moindre raison d’être adaptive ou darwinienne.

Conclusion:

La biologie du comportement et/ou la «psychologie évolutionniste», a bien évidemment sa place en science mais doit également bien évidemment s’ouvrir à un nécessaire pluralisme et donc ne pas se cantonner à la seule vision adaptationniste darwinienne quand bien même cette dernière a toujours son importance. La question des sprandels et de l’impact de la dérive génétique ont leur place dans ce domaine en ajoutant bien évidemment la nécessaire prise en compte de l’impact de l’environnement influant énormément la psyché particulièrement plastique de l’être humain.

PS: Je précise également que mon présent article n'est pas une attaque ou un dénigrement d'Homo Fabulus car je pense que ce dernier a déjà connaissance de la plupart des points que je soulève ici, je pense qu'il s'agit davantage d'un malentendu qu'autre chose.

Références:

[1] Jeanne Bovet et al (2012), Men’s Preference for Women’s Facial Features: Testing Homogamy and the Paternity Uncertainty Hypothesis, PLoS ONE

[2] Michael Lynch (2005), Simple evolutionary pathways to complex proteins, Protein Science

[3] Michael Lynch (2010), Scaling expectations for the time to establishment of complex adaptations, Proceedings of the National Academy of Sciences

[4] Robert J. Woods et al (2011), Second-order selection for evolvability in a large Escherichia coli population, Science

[5] Jamie T. Bridgham, Eric A. Ortlund and Joseph W. Thornton (2009), An epistatic ratchet constrains the direction of glucocorticoid receptor evolution, Nature

[6] Michael S. Breen et al (2012), Epistasis as the primary factor in molecular evolution, Nature

[7] Gregory C. Finnigan et al (2011), Evolution of increased complexity in a molecular machine, Nature

[8] Stephen Jay Gould and Richard Charles Lewontin (1979), The Spandrels of San Marco and the Panglossian Paradigm: A Critique of the. Adaptationist Programme, Proceedings of the Royal Society of London

[9] Stephen Jay Gould (1997), The exaptive excellence of spandrels as a term and prototype, Proceedings of the National Academy of Sciences

[10] Christine M. Drea et al (1998), Androgens and masculinization of genitalia in the spotted hyaena (Crocuta crocuta). 2. Effects of prenatal anti-androgens, Journal of Reproduction and Fertility

[11] A.J. Conley et al (2007), Placental Expression and Molecular Characterization of Aromatase Cytochrome P450 in the Spotted Hyena (Crocuta crocuta), Placenta

[12] Stephen E. Glickman et al (2006), Mammalian sexual differentiation: lessons from the spotted hyena, Trends in Endocrinology and Metabolism

[13] Lyudmila N. Trut (1999), Early Canid Domestication: The Farm-Fox Experiment, American Scientist

[14] Günter P. Wagner and Jianzhi Zhang (2011), The pleiotropic structure of the genotype–phenotype map: the evolvability of complex organisms, Nature

[15] William G. Hill and Xu-Sheng Zhang (2012), On the Pleiotropic Structure of the Genotype– Phenotype Map and the Evolvability of Complex Organisms, Genetics

[16] Dora Biro et al (2010), Chimpanzee mothers at Bossou, Guinea carry the mummified remains of their dead infants, Current Biology

[17] Paul W. Andrews and J. Anderson Thomson Jr (2009), The bright side of being blue: Depression as an adaptation for analyzing complex problems, Psychological Review